martes, 23 de mayo de 2017

De profesión ¿invasora?

El ojaranzo es una planta que en España se restringe a los barrancos húmedos del Parque Natural de los Alcornocales, en Cádiz, mientras que en el Reino Unido es una plaga. ¿Cómo es posible? ¿Tienen alguna propiedad especial las especies invasoras? ¿Es necesario venir de fuera para ser invasor? Y, a fin de cuentas, ¿a qué se deben las invasiones? Muchas preguntas y pocas respuestas fáciles.

Hacía tiempo que no hablaba de invasiones y ha llovido lo suyo desde entonces. Podríamos empezar con una generalización: los lugares intrínsecamente buenos, como las selvas tropicales, son fáciles de invadir. No es cierto que los nichos ecológicos de la selva estén saturados (1). En gran medida porque los nichos se construyen, no estaban ahí de antemano. Cualquier sitio de alta calidad es apetecible tanto para los nativos como para los foráneos. Ya tenemos algo, sigamos avanzando. Los lugares malos, como un desierto, son difíciles de invadir. ¿Por qué? Pues porque son sitios duros y difíciles para cualquiera.

¿Y las islas? ¿Son difíciles de invadir las islas? Pues depende del tamaño de la isla y de su distancia al continente más cercano. Por definición, las islas tienen pocas especies y podría deducirse que por ello son sitios malos. Pero no necesariamente. Si tienen pocas especies no es porque sean malas, sino… porque es difícil llegar hasta ellas. De hecho, hay islas de alta calidad, grandes y heterogéneas, que podrían dar cobijo a muchas más especies de las que albergan; pero, simplemente, todavía no han conseguido llegar. Aunque también es cierto que hay islas de baja calidad, pequeñas y muy homogéneas, en las que no podría instalarse casi nadie por muy cerca que estuvieran de la costa. Pero, en principio, podría decirse que sí, que las islas son fáciles de invadir si interviene el transporte humano. Solventado ese problema inicial, la vida puede ser prometedora en una buena isla. Y eso nos lleva de vuelta al Reino Unido y los ojaranzos.

Cantidad y calidad
El Reino Unido, simplificando, es una isla. Una isla grande y buena. Por un lado es pobre, porque muchas especies no han podido llegar hasta ella. Bueno, y porque fue arrasada por los hielos durante la última glaciación. Pero las especies que hoy la alcancen tienen muchas posibilidades de hacerse un hueco. Sobre todo si reciben ayuda humana, como en el caso de nuestro ojaranzo (Rhododendron ponticum). En el siglo XIX fue plantado masivamente como arbusto ornamental, para espesar el sotobosque y como parapeto de cazadores en fincas privadas (2). De modo que la planta en sí no tiene nada de particular. No es una todopoderosa invasora, aunque fue seleccionada e hibridada para hacerla más resistente. La respuesta está en el medio invadido, que era susceptible de serlo, y en la llamada “presión de propágulo”, la gran abundancia de ejemplares en las fincas privadas para que la planta diera el salto a toda la isla. Así pues, los ojaranzos tienen poco de malvados, aunque quienes los padecen les dediquen todo tipo de adjetivos despectivos.

La presión de propágulo emerge como un factor determinante en el éxito de las invasiones. Influye, y mucho, tanto el número de individuos como el número de intentos Sin embargo, nosotros hemos demostrado que la procedencia de los animales liberados tiene tanta o más influencia que el esfuerzo cuando lo que se pretende es introducir vertebrados. Si soltamos animales salvajes que proceden de otro sitio las probabilidades de que se instalen con éxito son muy altas, pero caen en picado cuando son animales criados en cautividad (3). Esto mismo ya se había demostrado con las aves de jaula, pues las que mejor se asilvestran no son las que se escapan más a menudo, sino precisamente las que procedían de ambientes naturales, no de cría en cautividad (4).7

Conchas perforadas de la almeja asiática Corbicula fluminea en un embalse de Galicia. Tras una primera etapa de explosión demográfica, estas almejas fueron finalmente descubiertas por un depredador, nativo o no. Es un proceso habitual para las especies que llegan de fuera: al principio pegan por sorpresa, pero luego sus poblaciones se ven reguladas por depredadores, parásitos o enfermedades. Foto del autor. 
¿Las especies nativas pueden ser también invasoras?

A las especies invasoras solemos calificarlas de exóticas y así asociamos sin más el tándem “exóticas e invasoras”. Pero ¿realmente hace falta venir de fuera para poder invadir? ¿Podría haber nativas invasoras? En el caso de los seres humanos no hace falta pensar mucho para decidirse por un sí. Nos invadió el cartaginés Aníbal, a lomos de los ya extintos elefantes de bosque africanos. Pero también el reino de Castilla invadió los reinos de Galicia, Navarra o Valencia, aun siendo todos nativos de la península Ibérica. En el fondo, lo complicado es delimitar las fronteras de lo autóctono o lo nativo. Es como jugar con muñecas matrioskas: eres nativo cuando vives en mi ¿barrio, pueblo, comarca, isla, archipiélago, nación, continente? La cuestión es bastante arbitraria, ¿no os parece? En realidad, poco científica. Sobre todo si tenemos en cuenta la movilidad histórica de la flora y la fauna.

Pero, aparte de nuestra propia especie, resulta que también hay otros nativos invasores. Serían aquellas especies que se ven favorecidas por nuestra alteración de los sistemas naturales. Por ejemplo, el topillo campesino, la ardilla roja y el cormorán grande. También protagonizan invasiones los estorninos y las gaviotas cuando se les favorece con cultivos o vertederos. En cualquier caso, no debemos juzgar a las especies por su procedencia (5). Ya sean nativas o foráneas, las especies suelen convertirse en invasoras cuando las actividades humanas les han allanado el camino. No es que ellas sean malas, sino que se aprovechan de las alteraciones que introducimos en el medio. Por lo tanto, la solución a las invasiones pasa necesariamente por revertir esos cambios. En otras palabras, existe la invasión como proceso, pero no la profesión de invasor. Eso dificulta enormemente la erradicación de las especies invasoras. No sabemos cómo reaccionará la especie recién llegada y una vez establecida suele ser imposible eliminarla.

Un nuevo paradigma

Vivimos en un mundo post-wild (6) y conviene que lo vayamos aceptando. Para bien o para mal, es el nuevo paradigma y lo hemos creado nosotros mismos. Somos los únicos responsables. No hay nada de demoniaco en las especies que, por determinadas coyunturas o contingencias, acaban invadiendo de nuestra mano una zona que es nueva para ellas. De nada sirve culparlas o estigmatizarlas, ni emplearlas como chivos expiatorios de problemas causados por complejas combinaciones de causas. Tampoco es fácil resolver el problema entablando una guerra contra ellas. Ni siquiera sirve que nos culpemos a nosotros mismos. Si hemos recorrido este camino ha sido en gran medida debido a los diversos cambios climáticos que hemos vivido.

La experiencia acumulada demuestra que entablar batalla contra una invasión ya establecida sólo sirve para: a) tirar el dinero, b) perder el tiempo y c) conseguir efectos inesperados que pueden conducir a una mayor expansión de la especie que se trataba de controlar o a una pérdida de biodiversidad. Las especies cuya colonización y expansión hemos favorecido pueden tener efectos negativos sobre algunos grupos de animales y plantas, pero no para todos y en muchas ocasiones también tienen efectos positivos (7). Por ejemplo, pueden reducir la población de algunas especies nativas, pero sin llegar a extinguirlas. Es decir, lo mismo que hacemos nosotros con nuestros cambios: si expandimos la agricultura favorecemos a las especies de espacios abiertos y si abandonamos el medio rural favorecemos a las especies forestales. El caso es que nunca ha llovido ni lloverá a gusto de todos.

Para prevenir nuevas invasiones es preferible gestionar los hábitats donde ya están establecidas y, salvo en casos de clara necesidad y viabilidad, lo mejor es no hacer nada. El tiempo se encargará de ellas. Nos espantamos cuando acaban de llegar, caso de la avispa asiática (Vespa velutina), que está por todas partes, pero no siempre serán tan vigorosas. Los residentes, ya sean bacterias, protistas, hongos, animales o plantas, necesitan un tiempo para darse cuenta de que están aquí y de que constituyen un nuevo recurso. O quizá unas heladas oportunas, como la ola de frío polar del invierno de 2017, puedan diezmarlas. La reacción es lenta, porque la naturaleza está programada mediante algoritmos muy conservadores, fuera de los tiempos de crisis. Debemos empezar a cambiar nuestra rígida manera de pensar o seremos los naturalistas quienes desarrollemos úlceras estomacales o muramos de depresión. Somos los únicos humanos que verían como un problema, por ejemplo, la llegada a nuestra tierra de la flor más hermosa del mundo si viniera con la etiqueta de “exótica e invasora”.

Afortunadamente, la proliferación de franquicias americanas de comida rápida no ha acabado con los restaurantes nativos de comida lenta. Sólo han añadido diversidad alfa a la oferta gastronómica de nuestros ecosistemas urbanos y han contribuido a homogeneizar más el mundo, disminuyendo la diversidad beta, la tasa de recambio de especies entre parches. O sea, que cada vez nos dirigimos más hacia lo que fue Pangea hace 300 millones de años (2). Un mundo con un solo continente, más homogéneo, pero no por ello más pobre.

Agradecimientos
Juan Jiménez y Vicente del Toro leyeron críticamente un borrador del texto. 

Bibliografía

(1) Martínez-Abraín, A. (2015). Estoy saturado. Quercus, 358: 6-7.
(2) Thompson, K. (2014). ¿De dónde son los camellos? Creencias y verdades sobre las especies invasoras. Alianza Editorial. Madrid.
(3) Rummel, L. y otros autores (2106). Use of wild-caught individuals as a key factor for success in vertebrate translocations. Animal Biodiversity and Conservation, 39: 207-219.
(4) Carrete, M. y Tella, J.L. (2008). Wild-bird trade an exotic invasions: a new link of conservation concern? Frontiers in Ecology and the Environment, 6: 207-211.
(5) Davis, M.A. y otros autores (2011). Don’t judge species on their origins. Nature, 474: 153-154.
(6) Marris, E. (2013). Rambunctious Garden: saving nature in a Post-Wild World. Bloomsbury Publishing PLC. London.
(7) Martínez-Abraín, A. y Oro, D. (2013). Preventing the development of dogmatic approaches in conservation biology: a review. Biological Conservation, 159: 539-547.
Leer más...

martes, 25 de abril de 2017

Evolución pinball

Me gusta comprobar cómo avanza nuestro conocimiento sobre los mecanismos que intervienen en la evolución biológica. La manera de entender los complejos procesos que generan adaptación y radiación de especies ha cambiado mucho desde los tiempos de Darwin.

He decidido inventarme este término del título, “evolución pinball”, porque creo que aquellas máquinas recreativas, hoy pasadas de moda, eran una buena metáfora visual del funcionamiento de la evolución. Muchas veces me he preguntado si la vida, en el fondo, prefiere cambiar continuamente o quedarse quieta. La respuesta no es sencilla, pero ahora lo veo un poco más claro. Imaginad que todas las opciones posibles de cambio de una especie, ya sea anatómico o de conducta, estuvieran representadas por el plano inclinado de una máquina de pinball. Ese sería el “morfoespacio” o el “psicoespacio” disponible para innovar. Nosotros lanzamos la bola de acero y ella se mueve más o menos libremente por el espacio bidimensional, chocando con numerosos obstáculos. A veces cae en uno de esos huecos que dan puntos y allí se queda hasta que algo nuevo sucede.

Bien, las especies hacen algo muy parecido. En periodos de intensas alteraciones ambientales entran en un estado transitorio de cambio, simbolizado en la máquina de juegos por el resorte que pone la bola en juego, fuera de su seguro escondite. Si consideramos que las bolas son individuos, tratarían de adaptarse al nuevo medio local, es decir, estaríamos ante un cambio micro-evolutivo. Pero si pensamos que las bolas son especies, estarían buscando una nueva solución ecológica al problema de persistir sobre el planeta, generarían nuevas especies y entonces el cambio sería macro-evolutivo.

Huecos y cimas confortables
Bueno, admito que la realidad es un poco diferente, porque deberíamos incluir la posibilidad de que las bolas excaven sus propios huecos, es decir, que construyan sus propios nichos ecológicos. La bola-especie cae en el hueco para quedarse durante mucho tiempo. En la historia de la vida, ese tiempo es de varios millones de años. Sólo algún tipo de perturbación que afecte a tan prácticos orificios hará que la bola se ponga de nuevo en movimiento, o sea, hará que las especies se conviertan en nuevas especies.
La imagen es parecida a la del famoso paisaje adaptativo del genetista estadounidense Sewall Wright (1889-1988). Según Wright, las especies aspiran a un óptimo adaptativo (cima), pero para alcanzarlo tiene que pasar por zonas menos favorables (valles). Pero la máquina de pinball ofrece una imagen más afortunada, porque es difícil permanecer en equilibrio sobre picos y además se sale de ellos de manera espontánea (por gravedad) y no forzada. En el fondo, la visión conceptual es casi opuesta a la de Wright. Yo creo que la norma es el reposo. La biología quiere que las cosas sigan como están mientras funcionen. “Lo mejor es enemigo de lo bueno”, como dice el refrán. Eso sí, quedarse en el mismo sitio no implica inacción, ya que el equilibrio es dinámico, no estático. Al igual que la Reina Roja en Alicia a través del espejo, que corría y corría para quedarse en el mismo sitio.

Los celacantos (Latimeria chalumnae) apenas han cambiado en varios cientos de millones de años. Las especies son soluciones evolutivas al problema de la existencia. Cuando una solución funciona se mantiene estable hasta que cambian las condiciones del medio. Prueba de ello son los fósiles vivientes, como el celacanto, que viven en entornos muy poco cambiantes y libres de depredadores, como las profundidades marinas. De las aletas lobuladas, como las del grupo de los celacantimorfos, se derivaron las manos y pies de los primeros tetrápodos terrestres de los que nosotros procedemos (Foto: Internet).

Dinámica, pero discreta
Pero la naturaleza es sabia (por vieja, no por otra cosa) y se guarda un as en la manga. El as de cambiar sustancialmente si es necesario. El estatismo no implica en realidad incapacidad de respuesta. Es sólo economía, parsimonia o si queréis “pereza”. Cuando la bola es expulsada de su refugio los mecanismos genéticos que actúan no son los habituales. Resulta que de todo nuestro ADN sólo el 2% codifica para la síntesis de proteínas. El restante 98% (el antiguamente llamado ADN basura) es material genético que nos han ido aportando los microbios, verdaderos dueños de este planeta, a través del tiempo profundo. Pero ese ADN está muy lejos de ser basura inservible. En realidad, la mayor parte se compone de genes saltarines (transposones), antiguos virus y retrovirus que nos parasitaron en el pasado. Cuando las cosas se ponen feas en el medio exterior, los virus ven peligrar la supervivencia de sus hospedadores (por ejemplo, la nuestra) y se activan para arreglar las cosas. También, en parte, por su propio bien (1). De alguna manera, podría decirse que los genes no son egoístas, como tan enconadamente defiende Richard Dawkins, sino, en todo caso, ¡los antiguos virus y retrovirus!

En concreto, estos transposones abandonan sus posiciones habituales y saltan a otras situadas dentro de la porción activa del ADN, la que codifica la síntesis de proteínas. Generan con ello una enorme diversificación del genoma, crean genes nuevos y afectan a sus secuencias reguladoras (los interruptores generales). Como resultado, los organismos cambian, y lo hacen a velocidades relativamente rápidas. Así consiguen nuevas adaptaciones y también pueden constituirse en nuevas especies.

Pausas y acelerones
Esto concuerda muy bien con los rápidos cambios observados en la forma y el tamaño del pico en los pinzones de Darwin, cuando el régimen de sequías da paso a lluvias frecuentes en las islas Galápagos. También se aprecia en la forma y la conducta de los guppies en las islas de Trinidad y Tobago, según si en sus ríos hay o no depredadores de estos peces. Y también en el famoso ejemplo de las polillas del abedul que cambiaron de color debido al hollín de la revolución industrial inglesa (2).  Y no sólo eso sino que podríamos explicar también el sorprendente éxito de algunas especies introducidas (3) o de las que colonizan espacios antropizados. En  el plano macro-evolutivo, encaja con la teoría del equilibrio puntuado (o interrumpido) de Stephen Jay Gould y Niles Elredge, según la cual el registro fósil no nos engaña al mostrar que las especies permanecen inmutables durante largos periodos de tiempo geológico y cambian luego de forma relativamente súbita. El organismo es capaz de responder ante las nuevas presiones ambientales. No de una manera dirigida, pero sí aumentando (millones de veces) la velocidad del cambio. Al final acaba operando la selección natural y, con un poco de suerte, alguna de las nuevas propuestas de vida sale a delante. Si no, entra en escena la extinción, ya sea de poblaciones locales o de especies enteras.

Dicho de otro modo, el proceder de los transposones es pasar desapercibidos hasta que una crisis los despierta y reactiva. Al igual que los seres humanos, que espabilamos y nos volvemos más creativos cuando las cosas se complican. Los virus y retrovirus se ponen rápidamente en marcha para que pueda proseguir su vida feliz como parásitos. Sin embargo, visto desde el punto de vista del organismo, los genes saltarines pueden ser considerados mecanismos propios de su resiliencia (capacidad de adaptación) o de cómo gestiona las perturbaciones ambientales. Se me ocurre que la feraz radiación de planes corporales que tuvo lugar en el Cámbrico o la enorme diversificación de los picos de las aves tras el evento catastrófico que eliminó a los dinosaurios (4) pudo deberse a que justo en ese momento el genoma de los seres multicelulares se vio invadido por virus. También es posible que la crisis global que marcó el final del Cretáceo despertase a los elementos saltarines. Me da la impresión de que la aceleración de las tasas de diferenciación en poblaciones insulares no tiene sólo que ver con efectos fundacionales y de aislamiento genético, sino con el estrés de colonizar un nuevo medio, con periodos de hiperactividad de los elementos transponibles.

Respuesta al cambio
Hay varias lecciones que se derivan de todo esto. La más trascendente quizá sea que nuestro organismo es una colonia de formas vivas. No sólo alojamos enormes cantidades de bacterias en la piel y los intestinos, no sólo nuestras mitocondrias son antiguas bacterias de vida libre, sino que nuestro ADN está dominado por virus y retrovirus . Una segunda lección es que los cambios rápidos, tanto micro como macro-evolutivos, son posibles y los genes saltarines no son el único medio de conseguirlos. Pueden deberse a una alteración en las secuencias que regulan la actividad de los genes o de los ritmos relativos al desarrollo embrionario. Incluso por medio de poliploidía, sobre todo en el caso de las plantas.

Una tercera y última lección, es que los cambios genéticos pueden provocarse desde el exterior. Cabe recordar en este sentido que los transposones están a menudo silenciados por grupos metilo y que las metilaciones y desmetilaciones responden a pistas ambientales. A veces ellos mismos se silencian, porque no les conviene que cambie el status quo. Da la impresión de que tanto la epigenética como los cambios en secuencias reguladoras no son sino mecanismos al servicio de estos virus parásitos que nos gobiernan desde dentro de una manera relativamente egoísta (5, 6). Lo antiguo gobernando a lo nuevo. Lo simple generando complejidad. Tiene sentido.
Como colofón, las propuestas evolutivas defendidas por Lamarck y Cuvier no parecen tan descabelladas como ha pretendido el neodarwinismo durante décadas. Ante tanta diversidad de mecanismos que generan cambio evolutivo, Darwin debe de estar revolviéndose de placer en su tumba de Westminster.

Bibliografía

(1) Moalem, S. (2007). Survival of the sickest: the surprising connections between disease and longevity. Harper Collins Publishers. New York.
(2)   Van’t Hof, A.E. y otros autores. (2016). The industrial melanism mutation in British peppered moths is a transposable element. Nature 534: 102-107.
(3) Stapley, J. y otros autores. (2015). Transposable elements as agents of rapid adaptation may explain the genetic paradox of invasive species. Molecular Ecology 24: 2241-2252.
(4) Cooney, C.R. y otros autores (2017). Mega-evolutionary dynamics of the adaptive radiation in birds. Nature. DOI: 10.1038/nature21074.
(5) Rey, O. y otros autores. (2016). Adaptation to global change: a transposable element-epigenetics perspective. Trends in Ecology and Evolution 31:514-526.
(6) Belyayev, A. (2014). Bursts of transposable elements as an evolutionary driving forcé. Journal of Evolutionary Biology 27: 2573-2584. 
Leer más...

miércoles, 29 de marzo de 2017

Desacoplados

Esta vez no voy a hablar de gaviotas, nutrias, plantas, bacterias, osos o insectos. Intentaré explicar por qué en la era más avanzada de la medicina contraemos enfermedades que antaño eran raras. Seguiremos el lema del templo de Apolo en Delfos: “conócete a ti mismo”.

Desde el descubrimiento de los antibióticos tenemos a las enfermedades infecciosas contra las cuerdas. Unas enfermedades que contrajimos durante la revolución neolítica, a raíz de nuestra estrecha convivencia con el ganado en nuestras casas. Pero algunas de esas enfermedades infecciosas, que ya dábamos por extintas, están recuperando protagonismo. En parte debido al actual movimiento anti-vacunación, que no sólo tiene los pies de barro sino que podríamos considerar insolidario e irresponsable. Hemos de mantener a raya a las pocas bacterias que nos causan problemas, porque se reproducen a mucha velocidad y evolucionan a un ritmo endiablado generando resistencia a los antibióticos, en parte porque intercambian material genético de forma horizontal. No queda más remedio que jugar con ellas al gato y al ratón, desarrollar nuevos y más eficaces antibióticos para que, a fuerza de correr ambos a la misma velocidad, nos quedemos como estamos, como la Reina Roja de “Alicia a través del espejo”. Hay que dar por hecho que los nuevos medicamentos sólo servirán durante unos pocos años y que ese periodo de tiempo será más corto cuanto peor uso hagamos de ellos durante el tratamiento de nuestras infecciones.

Hasta aquí, nada nuevo: controlamos bastante bien las enfermedades infecciosas. La consecuencia más importante ha sido que la esperanza de vida al nacer de nuestra especie ha aumentado mucho por ello. Antes también había gente que llegaba a los 90 años, pero ahora la mayoría tiene casi garantizado vivir hasta una edad muy avanzada al haber superado a los microbios. Pero nada sale gratis en esta vida. Vivir más implica padecer nuevas enfermedades. Veamos. La razón es que muchos genes que nos mantienen en buena forma hasta la edad reproductora dejan de ejercer su papel benéfico tras esa edad. Los genes que nos protegían en la juventud se relajan a edades avanzadas y con ello llega el deterioro celular, derivando en el mal funcionamiento de tejidos y órganos. Es decir, en el pasado la mayoría de las personas moría de otras causas (como accidentes o enfermedades infecciosas) antes de que esos efectos negativos de los genes llegasen a manifestarse, pero ahora… ¡¡¡llegamos vivos hasta el  momento tardío de nuestras vidas hasta el que la selección natural había empujado su manifestación!!! Sólo las células cancerígenas han descubierto la manera de librarse de ese problema y lo logran haciéndose  inmortales. Domestican o esclavizan la telomerasa, el enzima que reteje la porción de los telómeros (tapones situados en el extremo de los cromosomas) que se desgastan con cada división celular. Así que, salvo accidente, o envejecemos o morimos de cáncer. Esas son las dos opciones que tenemos actualmente y están relacionadas como las dos caras de una moneda.

Antiguo templo de Apolo en la zona arqueológica de Delfos (Grecia). A su entrada estaba la célebre inscripción “Conócete a ti mismo”. Fue sede del oráculo del Delfos y, por tanto, no era un espacio dedicado a la ciencia, sino a la adivinación. Podemos emplearlo, sin embargo, como un símbolo de la necesidad de conocernos a nosotros mismos, aunque sólo sea por la belleza de la frase y del lugar. (Foto del autor).
Desacoplados
Pero el cáncer no sólo depende de ese traicionero doble efecto de los genes con la edad. Los modos de vida actuales también contribuyen a generarlo, digamos antes de que él se manifieste por sí mismo. Pensemos, antes de nada, que el genoma humano apenas ha cambiado en los últimos 100.000 años. Nuestros genes son de la Edad de Piedra, mientras que nuestro modo de vida es de la Era Espacial (1). Seguimos teniendo la biología del ser humano del Pleistoceno, pero la vida ha cambiado enormemente a nuestro alrededor. El cáncer de mama, sin ir más lejos, parece estar relacionado con el estrés hormonal al que está sujeta una mujer del siglo XXI, que pasa a lo largo de su vida por muchos más ciclos menstruales que una mujer del Paleolítico. Y no sólo eso, en este tipo de cáncer también influyen factores ambientales como la iluminación nocturna, que altera las horas que dedicaríamos al descanso natural.

Nuestros ritmos biológicos y culturales están completamente desacoplados.
Otros ejemplos notables de enfermedades debidas al modo de vida actual son las generadas por el exceso de sal, azúcares rápidos, grasas saturadas o alcohol. El cuerpo humano siente apetencia por esas sustancias debido a distintos motivos históricos, pero ahora las tenemos disponibles ad libitum y ambos factores combinados (apetencia y disponibilidad sin límites) forman un cóctel explosivo. Veamos, por ejemplo, el caso de las grasas. Nuestro metabolismo evolucionó para ser ahorrativo. Los periodos de hambre eran cosa habitual y las personas que tenían una capacidad innata para almacenar grasas se vieron favorecidas. Somos una rareza entre los mamíferos porque acumulamos grasa subcutánea, como los mamíferos marinos. Aquellos antepasados sobrevivieron, se reprodujeron más y nosotros somos sus descendientes. Si a esa predisposición fisiológica se añade la abundante y barata comida basura de hoy en día, ya tenemos explicado el alto porcentaje de niños obsesos que hay en la actualidad. Sobre todo si la dieta rica en ácidos grasos saturados coincide con una vida sedentaria que no proporciona el suficiente ejercicio para quemar las calorías ingeridas.

Con el azúcar ocurre lo mismo. La apetencia por el azúcar viene de nuestro largo pasado frugívoro, que puede remontarse hasta los felices tiempos de aquellos ancestros que vivían en las selvas lluviosas del Plioceno. Si en lugar de saciar esa apetencia con las frutas ingerimos azúcares de rápida asimilación, ubicuos en los alimentos elaborados, habremos garantizado los problemas de obesidad y las altas tasas de diabetes de tipo II. Recordemos que una simple lata de refresco lleva camufladas unas nueve cucharadas de azúcar.

Los mismos razonamientos pueden aplicarse al consumo excesivo de alcohol. Nuestra relación con el alcohol también se remonta al pasado frugívoro, cuando comíamos fruta algo pasada de maduración en el suelo del bosque. De hecho, el nombre científico del madroño, Arbutus unedo, alude a la recomendación tradicional de comer un solo fruto debido al riesgo de borrachera. De la que tampoco se libran osos y monos si ingieren frutos en estado de fermentación alcohólica.

Lo de la sal es aún más complicado. Parece que los problemas de hipertensión son más comunes en América entre la población de origen africano y eso podría explicarse por algún proceso selectivo del pasado. En este caso, por las penosas condiciones de transporte de esclavos hasta el Nuevo Mundo, que acabó seleccionando a aquellos que retenían mejor las sales. Una vez más, lo que fue ventajoso en el pasado se convierte ahora en una maldición. La sal es vital para mantener las bombas de sodio-potasio en la membrana de nuestras células, pero en cantidades pequeñas.

Otros agentes de selección
Otros agentes selectores del pasado han sido la malaria, la peste bubónica, los periodos de frío glacial o la escasez de sol (2). Todos ellos explican por qué padecemos ahora ciertas enfermedades y la razón es siempre la misma: los genes que ahora las causan nos vinieron bien antes. Las circunstancias han cambiado, pero no los genes. Los europeos del sur tienden a ser peludos como mecanismo de defensa ante la picadura de los mosquitos que transmiten el paludismo, enfermedad que también explica la alta propensión a la anemia falciforme en los países ribereños del Mediterráneo. En estado heterocigótico, los portadores del alelo recesivo están dotados de protección contra esta enfermedad parasitaria y sólo la padecen los que portan el alelo recesivo en estado homocigótico. El mal de unos es en beneficio de la mayoría y la enfermedad se mantiene en el tiempo (3). La prevención de la malaria está también relacionada con el fabismo o tendencia a generar excesivos gases tras la ingesta de habas.

La plaga de peste bubónica del siglo XIV explica que hoy haya gente que muera oxidada a una edad avanzada, a causa de un exceso de hierro en su organismo. Una enfermedad que recibe el nombre de hemocromatosis. En las personas sanas, los macrófagos (unas de las células defensivas de nuestro sistema inmune) son ricos en hierro, pero no en los que la padecen. Así pues, la hemocromatosis libra a sus afectados de padecer muchas enfermedades infecciosas, ya que las bacterias necesitan hierro para vivir y pueden robarlo de los macrófagos. Sin hierro las bacterias lo pasan mal. Un caso más de fusión entre gea y bio del que ya hablamos hace algún tiempo (4). Los portadores de macrófagos sin hierro tuvieron una ventaja adaptativa ante la peste negra, pero no sus descendientes que hoy alcanzan con facilidad  la edad a la que suele manifestarse el lado oscuro del exceso de hierro.

Precisamente el hierro me lleva a otro asunto de interés biológico protagonizado por la clara del huevo. Esta membrana protectora de la célula (o sea, de la yema) tiene proteínas quelantes, capaces de secuestrar el hierro. Así es como los embriones del mundo aviar evitan las infecciones bacterianas. No es raro, por tanto, que la gente usase la clara de huevo para desinfectar las heridas. Esta vez no de trata de uno de esos muchos mitos que hemos creado (5). La anemia que acompaña al embarazo bien puede ser por tanto un mecanismo del cuerpo humano para defenderse de la infección bacteriana en un momento crítico del desarrollo embrionario y el aporte extra de hierro podría causar más perjuicio que beneficio. Unos mínimos de hierro son necesarios, pero una alimentación adecuada (por ejemplo dejando a un lado las sustancias, como los lácteos, el café o el té, que impiden la absorción del hierro), debería bastar para evitar problemas de excesiva escasez. Pero pecar de exceso no mejoraría las cosas, como casi siempre.

Bibliografía

(1) Campillo Álvarez, J.E. (2010). Teoría de la evolución en la obesidad y la diabetes. En Teoría de la evolución en medicina, 67-81. J. Sanjuán (ed.). Editorial Médica Panamericana. Buenos Aires.
(2) Moalem, S y Prince, J. (2007). La ley del más débil. Ariel.
(3) Merino, S. (2013). Diseñados por la enfermedad: el papel del parasitismo en la evolución de los seres vivos. Editorial Síntesis. Madrid.
(4) Martínez-Abraín, A. (2014). Geo-Bio: la síntesis olvidada. Quercus, 338: 6-8.
(5) Martínez-Abraín, A. (2016). Cuentos de marmitas, gigantes y pilancones. Quercus, 361: 6-7.
Leer más...

viernes, 3 de marzo de 2017

Tramposos

Solemos considerar el engaño y la trampa como un rasgo típicamente humano. Pero son conductas que ya estaban en la naturaleza mucho antes de que llegáramos nosotros. Eso sí, les hemos dado un carácter propio al engañar de forma deliberada, no por instinto. Aunque no somos los únicos. Otros mamíferos sociales, como los delfines, también hacen trampas deliberadamente. Cuando son entrenados para recoger objetos del fondo de los tanques en los que viven en cautividad, a cambio de una recompensa, acaban partiendo los objetos en trocitos pequeños y escondiendo los trozos para así recibir numerosas recompensas. 

Bien pensado, ser un listo, un vivo, un avispado, un jeta o un tramposo es una estrategia vital como otra cualquiera. Aunque no parecería de entrada que el engaño pueda ser una estrategia que pueda mantenerse en el tiempo (que sea evolutivamente estable), sí se da con cierta frecuencia dentro de las poblaciones de una misma especie. Pero, el Lazarillo de Tormes sólo puede sobrevivir en un entorno de gente mayoritariamente honrada. Si la mayor parte de la población juega a la trampa, la situación se vuelve inestable: no hay personas honradas a las que robar.

Pensemos, por ejemplo, en una población de abejas que incluyera un porcentaje de individuos totalmente inofensivos, aunque siguieran teniendo la coloración negra y amarilla del abdomen como advertencia aposemática. Esa pequeña trampa sería viable sólo mientras no fuera muy frecuente dentro de la población, ya que si los depredadores descubren que las abejas no son peligrosas, a pesar de lo que indican sus colores, el sistema defensivo se vendría abajo. Supongamos que para las avispas tramposas resultase ventajoso no producir veneno porque con ello aumentase su descendencia, pues podrían destinar a la procreación la energía destinada antes a defenderse. Con el tiempo, las abejas tramposas se volverían más abundantes. Pero la trampa acabaría por descubrirse y volvería a descender el porcentaje de avispas tramposas y a aumentar el de las peligrosas. Así pues, la selección natural mantendría el engaño en porcentajes bajos.

Otra cosa muy distinta es lo que ocurre con los dípteros sírfidos que, siendo inofensivos, imitan en su aspecto (mimetismo batesiano) a abejas y avispas que sí son peligrosas. Una trampa de éxito absoluto. La selección natural no reduce ahora el número relativo de tramposos en la población, ya que avispas y abejas (ajenas a la trampa) siguen siendo peligrosas. Los depredadores identifican las bandas amarillas y negras como una advertencia honesta de peligro, ya sea en avispas (verdaderamente peligrosas) o en moscas (tramposas). El truco es difícil de descubrir y además no afecta negativamente a las especies imitadas.

Ejemplar juvenil de cuco posado en una zona esteparia del interior de Valencia. Si hay una especie que merece tildarse de tramposa, sin duda es ésta (foto: Marta Romero Gil).
El engaño de los cucos
Algo parecido pasa con los cucos (Cuculus canorus). Todos los cucos europeos son tramposos y ponen los huevos en nidos ajenos, engañando a más de cien especies distintas de pajarillos. La trampa se mantiene en el tiempo porque cortocircuita la conducta reproductora de otras aves que no pueden pagarles con la misma moneda, es decir, parasitándolos a ellos. Un engaño sofisticado, ya que el huevo del cuco imita los colores y el diseño del de la especie parasitada. Además eclosiona rápido, de manera que los cuclillos puedan deshacerse de los legítimos ocupantes del nido. Como es bien sabido, tienen el reflejo instintivo de arrojar por la borda (del nido) cualquier cosa que se coloque sobre su dorso, incluidos los huevos y pollos de la especie parasitada.

¿Cómo ha podido evolucionar algo así? En primer lugar, dado que los huevos que producen huésped y hospedador son muy similares, ¿hay poblaciones de cucos especializadas en ciertas especies hospedadoras? O, por el contrario, ¿es un individuo capaz de parasitar a un amplio espectro de especies adaptando el fenotipo (coloración, tamaño y diseño del huevo) a cada caso? La primera opción es más parsimoniosa y parece ser la verdadera (1).

Imagina un pasado en el que una hembra ancestral de cuco, que ponía huevos de color X, fue depositándolos en nidos de diferentes especies. La artimaña fracasó en todos menos en el de la especie hospedadora adecuada, es decir, aquella cuyos huevos eran lo suficientemente parecidos a los del cuco como para que no se percibiera el engaño. A partir de ahí, la fijación a ese hospedador debió de ser sobre todo cultural, es decir, aprendida. Y año tras año esos cucos deben afinar en la imitación de la puesta ajena, en una carrera armamentista con su huésped. Quién sabe si en este acople de grano fino pueden intervenir mecanismos epigenéticos. No me extrañaría lo más mínimo.

En el mundo hay otros cucos que parasitan los nidos de su misma especie, si bien en este caso no son parásitos obligados sino facultativos, pues también crían a sus propios pollos. Algo así como las anátidas o las gaviotas que aprovechan un descuido de la pareja vecina para colarles un gol. Un parasitismo más oportunista y mucho menos sofisticado cuya frecuencia está regulada por selección natural: si todos los individuos de la población fueran parásitos de cría sería un caos; simplemente no funcionaría y la frecuencia de los cucos normales aumentaría de nuevo.

La evolución del parasitismo obligado
De hecho, la gran mayoría de las especies de la familia Cuculidae no son parásitas de cría. Al principio debía haber cucos que parasitasen de manera facultativa las puestas de otras especies, como hacían con las de sus congéneres. Pero la opción heteroespecífica tuvo tanto éxito que acabó extendiéndose en la población hasta fijarse por completo. Es decir, hasta estar presente en el 100% de sus individuos, reducir la variabilidad de este rasgo a cero y generar la conducta que conocemos de parásitos de cría obligados. Como decíamos, el engaño funciona de maravilla con el ajeno, con el diferente, con el que no puede pagarte con la misma moneda, pero no con el igual. Tanto es así que los cucos parasitan a especies que están filogenéticamente muy lejanas de ellos. Esta es una cuestión clave: los Cuculiformes  son no-paseriformes (un conjunto de grupos de ves filogenéticamente antiguos) y normalmente parasitan a paseriformes (un grupo de radiación mucho más reciente). Y eso a pesar de la enorme diferencia de tamaño, que de entrada haría pensar que tal parasitismo sería inviable, por lo evidente del engaño. Menos agresiva es la estrategia de los críalos (Clamator glandarius), un segundo cuco europeo especializado en parasitar los nidos de córvidos, sobre todo de urracas. Sin embargo, los críalos no expulsan a los pollos del nido, sino que lo comparten, y lo más curioso es que a menudo los protegen debido a que su fuerte olor repele a los depredadores potenciales (2). Esta ventaja traslada la relación desde el parasitismo al mutualismo, al menos en algunas ocasiones.

El día a día de un tramposo
Imaginad, por curiosidad, la ajetreada vida de un cuco en época reproductora. En primer lugar, más que unos listos son unos buenos espías sociales, por mucho que se consideren una especie solitaria. Han de pasarse el día observando a los pajarillos de su comunidad para ver quién anda ocupado en construir el nido y seguirlo hasta que se presente el momento oportuno de endosarle su huevo, a escondidas y de forma rápida. Algo que pueden repetir hasta en 25 nidos durante una sola temporada. El huevo parásito es especialmente resistente a los golpes, quizá para evitar que se rompa al dejarlo caer (3). Pero si es descubierto el hospedador no dudará en destruirlo. En tal caso, el cuco puede eliminar a su vez la puesta completa de la especie hospedadora. No se trata exactamente de un acto de venganza (concepto humano), sino que con este comportamiento contribuye a que no se propaguen los genes que permiten el reconocimiento de la trampa entre la población de hospedadores. De algún modo, siembra para el futuro, para el suyo y el de sus descendientes. Es la hipótesis del comportamiento “mafioso” que defienden los hermanos Soler (4).

Resulta curioso que los cucos no se impregnen de la identidad ajena al ser criados por otras aves. Sorprendentemente, cuando llegue la hora de reproducirse, buscarán una pareja de su propia especie. Conservan en todo momento su identidad de cucos y no intentan reproducirse con, pongamos, el acentor o el carricero que los haya criado. De otra forma, claro está, la trampa no serviría de nada. Por el contrario, los padres adoptivos nunca dudan de que aquel gigante sea de su estirpe y lo alimentarán con todo empeño, como un ejército de liliputienses que cebara a Gulliver.

Vehículo de cuatro ruedas y apariencia de utilitario que se conduce con un carné de ciclomotor, ejemplo metafórico de cómo el ser humano aprovecha los vacíos legales, del mismo modo que sucede en la naturaleza. Si hay una estrategia vital no explotada, tarde o temprano alguien la acabará encontrando (foto: Francisco Sierra Abraín).
En fin, que si hay un hueco, una debilidad, un vacío legal en la naturaleza, alguien lo acabará encontrando. Es lo que pasa en las sociedades humanas con esos ciclomotores de cuatro ruedas que tantos problemas de tráfico generan. ¡Son motos tramposas, todos lo sabemos, pero de momento ahí siguen! También es buen ejemplo el de las aves capaces de imitar el canto de otras especies (y, de rebote, el ruido de los artificios humanos). Una habilidad que por algo habrá evolucionado y muchas veces se utiliza con fines engañosos. Por ejemplo, para apoderarse de los recursos de otros al lanzar una falsa señal de alarma. Ya lo decía mi madre: ¡No hay nada como saber idiomas!

Agradecimientos
A Alicia Montesinos, en recuerdo de un memorable paseo por el alcornocal de Sierra Calderona hablando de plantas y parásitos. A Jaume Terradas, por revisar el trabajo y alentarme a seguir escribiendo más “detectives”. A Vittorio Baglione, por revisar un borrador del manuscrito.

Bibliografía

(1) Avilés, J.M. y colaboradores (2006). Rapid increase in cuckoo egg matching in a recently parasitized reed warbler population. Journal of Evolutionary Biology, 19: 1.901-1.910.
(2) Canestrari, D. y otros autores (2014). From parasitism to mutualism: unexpected interactions between a cuckoo and its host. Science, 343: 1.350-1.352.
(3) Antonov, A. y otros autores (2008). Does the cuckoo benefit from laying unusually strong eggs? Animal Behaviour, 76: 1.893-1.900.
(4) Soler, M. y otros autores (1995). Magpie host manipulation by great spotted cuckoos: Evidence for an avian mafia? Evolution, 49: 770-775.
Leer más...

sábado, 28 de enero de 2017

Anthrôpos

Salvo en las fábulas, está mal visto atribuir a los animales características humanas. Y con razón. Pocas cosas hay más detestables que disfrazar a un chimpancé y considerarlo un ser humano muy básico. Sin embargo, el miedo al antropomorfismo no debe ocultar lo mucho tenemos en común con el resto de los animales.

En realidad, todo sería mucho más correcto si las comparaciones fuesen al revés. Cuando un águila real alimenta con mimo a sus polluelos no deberíamos decir que parecen personas, sino justo lo contrario. ¡Los seres humanos nos parecemos a las águilas cuando alimentamos con mimo a nuestras crías! Las aves rapaces estaban en este planeta mucho antes que nosotros. El antropocentrismo, verlo todo desde el prisma humano, nos lleva a cometer el gran pecado del antropomorfismo, es decir,  pretender humanizar la naturaleza. Pero si lo miramos al revés, el antropomorfismo está revelando una información valiosa. Sucede por algo. Y ese algo es que, a fin de cuentas, no somos tan distintos como nos empeñamos en creer.

El pasado otoño, durante el veranillo de San Miguel, algunas aves se vieron confundidas en Galicia. Probablemente subieron los niveles en sangre de ciertas hormonas y tuve el placer de contemplar la parada nupcial de unos ratoneros comunes (Buteo buteo). Unas rapaces, por cierto, que han dado en llamarse “busardos ratoneros” porque los ingleses las llaman buzzards, un caso claro de anglocentrismo en ornitología. Todos sabemos que las paradas nupciales de las rapaces son espectaculares. La de los ratoneros me recordó a un adolescente haciendo cabriolas con la bicicleta delante de un grupo de chicas para demostrar su habilidad, coordinación, juventud y, en suma, su valía como pareja potencial. ¿Estaban los ratoneros jugando a adolescentes humanos? No. Todo lo contrario. El jovenzuelo de la bicicleta emulaba (porque ni siquiera llegaba a imitar) al ratonero en sus juegos aéreos. ¡Los ratoneros llegaron antes!

El comportamiento de una hembra de nutria con sus crías difiere poco del de una madre humana con sus hijos. La nutria puede ofrecer un pez a las crías con la misma insistencia que una madre persigue a sus hijos con el bocadillo en el parque. En ambos casos, los vástagos están más interesados en jugar que en comer. Esto no es antropomorfismo, sino un reflejo de la cercanía evolutiva entre ambos mamíferos. Foto del autor.
Hechos a retazos
Pero el orden de los factores no debe alterar el producto. Al pavonearnos (verbo que también se apoya en el comportamiento de un ave) nos parecemos a los ratoneros. Nos parecemos mucho. Eso es innegable y tiene una lógica aplastante. La lógica de la evolución. Si somos capaces de cambiar el matiz de nuestra observación y no colocarnos en el centro del mundo, verificar los parecidos entre nuestro comportamiento y el de la fauna puede llevarnos a una sensación estupenda de unidad con todas las formas vivas de la biosfera, incluidas las plantas, los hongos, las bacterias y los protistas.

Tenemos ojos cámara, como los del pulpo; nuestros pulmones proceden de los primeros peces pulmonados; brazos y piernas no son más que aletas modificadas; las uñas planas se las debemos a los primates, no a las garras del leopardo; los dientes son de pez, mientras que la cabeza, separada del tronco, es de anfibio; dos de los huesecillos del oído medio proceden de la mandíbula de los reptiles; el pelo tiene el mismo origen que las escamas de los reptiles o las plumas de las aves… Y así podríamos seguir deconstruyendo el cuerpo humano pieza por pieza y trazando su origen en el pasado.
Pocas cosas hay que nos hagan singularmente humanos. Aparte de por tener un cerebro más complejo, de los demás primates nos distinguimos por rasgos menores, como la capacidad de correr (una ventaja del bipedismo), el crecimiento continuo del pelo (las peluquerías son un invento genuinamente humano o por lanzar objetos con gran tino (como los famosos honderos de las Baleares, que las legiones romanas se rifaban). También hay diferencias más sustanciales, como el hecho de tener adolescencia y menopausia. El hecho de no prolongar la ovulación a partir de cierta edad es una característica humana aparentemente contraria al deseo de aumentar nuestra eficacia biológica, aunque en el fondo no sea así.

Diferentes formas de cultura
Pero, de todas nuestras características, la más relevante es sin duda la posesión de una mente simbólica. Fabricamos símbolos. Nuestra vida está llena de ellos: el dinero, las empresas, los cargos, los dioses, las banderas... No creo que las fronteras sean símbolos, pues existen en la naturaleza y los animales las entienden muy bien. Las fronteras son más bien realidades. La mente simbólica inventó la música, la danza, la pintura y la escultura. Las bellas artes. Eso sí es genuinamente humano. Pero no debemos confundir estos logros con el hecho de que los animales tengan o no cultura.

Como nos recuerda Frans de Waal, la cultura es todo aquello que adquirimos en el curso de nuestras vidas, en oposición a lo innato o heredado que forma parte del software genético con el que nacemos (1). Desde esta perspectiva, existen aplastantes evidencias de cultura en el mundo animal no humano. Por ejemplo, las aves tienen diferentes dialectos según las regiones geográficas, las estrategias de alimentación pasan de padres a hijos en las especies sociales y son capaces de innovar en el uso de herramientas, lo que luego se transmite rápidamente por imitación.

La cultura ocupa un lugar muy importante en la vida de los animales, que distan mucho de ser meros autómatas dirigidos por un programa codificado. Casi todo lo que hacemos, nosotros o el resto de los animales, es el resultado de una interacción entre lo innato y lo aprendido. No es enteramente una cosa ni la otra. Mamamos de manera innata sí, pero unos bebés pueden aprender a mamar mejor que otros con la ayuda cultural de las madres. Buena prueba de la importancia de la cultura, del aprendizaje, es el habitual fracaso de los proyectos de reintroducción en los que no se enseña a los animales liberados a buscar e identificar aquello que les puede servir de alimento o a defenderse de los depredadores (2).

Destino compartido
Todo lo anterior me lleva a pensar en el dilema de la naturaleza humana. Algunas veces he escrito sobre este asunto, con toda naturalidad o atrevimiento, en las páginas de Quercus (3). Pero soy consciente de que lo he hecho desoyendo la tendencia más común dentro de la filosofía, que consiste en pensar que la naturaleza humana no existe, porque supuestamente disfrutamos de libre albedrío y lo natural es sólo para los demás animales. Esta dicotomía, que se remonta por lo menos a Descartes, ha hecho mucho daño a la biosfera. Nos separa de ella e impide que veamos el bosque, el mar o sus habitantes como un continuo con nosotros o viceversa. Una de las mejores cosas a las que podemos aspirar en esta vida es a integrar esa unidad en nuestra cosmovisión. Integrarla hasta sentirla (4).

No esperaría ver a un calamar preocupado por escribir un libro, ni a una quisquilla apesadumbrada con sus creencias en el más allá. Pero nada de eso representa un abismo insondable. Es simplemente un salto cuantitativo. Como le decía Huxley a Darwin: la naturaleza sí da saltos, no hay por qué esconderlos. Saltos como el cambio de fase del agua a partir del punto de congelación o de ebullición. Pero, fuera de ese mundo simbólico de nuestras mentes, la realidad biológica de un tejón y de una persona son condenadamente similares. Similares aspiraciones vitales (comer, sobrevivir, reproducirse, no pasar frío, dormir bien) y similares miedos reptilianos. Es reconfortante ver el mundo de esa manera integradora y, desde luego, se siente uno mucho más acompañado, como ya comentábamos en el Detective del mes pasado (5).

Agradecimientos
Marta Vila y José Manuel Igual comentaron un borrador de este artículo. Admiro el tino de Marta para encontrar siempre la bibliografía más relevante sobre cualquier tema. 

Bibliografía

(1) De Waal, F. (2001). The ape and the sushi master: cultural reflections of a primatologist. Basic Books. New York.
(2) Heezik, Y. y otros autores (1999). Helping reintroduced houbara bustards avoid predation: effective anti-predator training and the predictive value of pre-released behaviour. Animal Conservation, 2: 155-163.
(3) Martínez-Abraín, A. (2008). La naturaleza… humana. Quercus, 274: 6-7.
(4) Lorenz, K. (1993). El anillo del rey salomón: hablaba con las bestias, los peces y los pájaros. Labor. Barcelona.
(5) Martínez-Abraín, A. (2016). Lleno de gente. Quercus 370: 6-7. 
Leer más...